In 55 sale sono sistemati centinaia e centinaia di dipinti, sculture, incisioni, disegni
regalati da privati e dagli stessi artisti alla Santa Sede. La collezione fu inaugurata da Paolo VI nel 1973. La visita ha inizio dall'Appartamento Borgia, che prende nome dal Papa Alessandro VI, che affidò al Pinturicchio ed ai suoi allievi gli affreschi murali. La collezione contiene opere di Francis Bacon, Giacomo Balla,Umberto Boccioni, Georges Braque, Bernard Buffet, Marc Chagall, Carlo Carrà, Paul Gauguin, Renato Guttuso, Pablo Picasso...e tanti tanti altri.